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Accueil du site > Séminaires > Soutenances 2019 > Soutenance de thèse : Solène Song ; jeudi 21 mars à 14 heures, "Evolution et développement des systèmes vasculaires : perspectives tirées de l’étude du système gastrovasculaire de la méduse Aurelia aurita et du système vasculaire du ver annélide Platynereis dumerilii".

Soutenance de thèse : Solène Song ; jeudi 21 mars à 14 heures, "Evolution et développement des systèmes vasculaires : perspectives tirées de l’étude du système gastrovasculaire de la méduse Aurelia aurita et du système vasculaire du ver annélide Platynereis dumerilii"

Sauf mention contraire, les séminaires et les soutenances se déroulent à 11h30 en salle 454A du bâtiment Condorcet.


Thèse de Solène Song effectuée sous la direction de Annemiek Cornelissen et Guillaume Balavoine

Soutenance le jeudi 21 mars 2019 à 14h

Lieu : bâtiment Buffon, Salle de séminaire François Jacob, rez-de-chaussée.

La soutenance sera suivie d’un pot au 6e étage au bâtiment Condorcet.

Evolution et développement des systèmes vasculaires : perspectives tirées de l’étude du système gastrovasculaire de la méduse Aurelia aurita et du système vasculaire du ver annélide Platynereis dumerilii

Résumé :

Dans les organismes vivants, les réactions métaboliques font appel à des échanges permanents de composants : absorption de composants nutritifs et élimination des déchets. Sur de petites distances, la diffusion suffit à assurer le transport de ces composants. Mais pour des animaux de grande taille, un transport actif est nécessaire. On peut distinguer une grande variété d’organisations des liquides circulants au sein du règne animal, allant du système de filtration d’eau des éponges au système vasculaire des vertébrés dans lequel le sang est endigué dans des tubes et pompé par des mouvements de contractions, en passant par divers degrés de compartimentation, systèmes de pompes et origines développementales. Quel est l’histoire évolutive de ces systèmes vasculaires ? Cette question sous-tend la motivation générale de cette thèse. Une bifurcation majeure dans l’arbre des animaux sépare les animaux de symétrie bilatérale, appelés les Bilatériens, des autres (les Radiaires, qui incluent les Cnidaires, les Ctenophores, les Eponges). La présence d’une symétrie bilatérale coïncide avec une plus grande complexité des organismes. Parmi les Bilatériens, on peut distinger trois groupes majeurs : les Deuterostomes (dont les Vertébrés), les Ecdysozoaires (dont les insectes) et les Lophotrochozoaires (dont les mollusques et les annélides). Le développement des systèmes vasculaires a déjà été l’objet d’investigations poussées chez les vertébrés et les insectes. Dans cette thèse nous nous intéressons au développement du système vasculaire dans :

- - Platynereis dumerilii, un ver annélide qui appartient aux Lophotrochozoaires, le troisième grand groupe composant les Bilatériens, au sein duquel le développement du système vasculaire est encore peu étudié

- -La méduse Aurelia aurita, un Cnidaire, qui est un groupe en dehors des Bilatériens.

Platynereis a retenu plus du contenu génétique et des mécanismes développementaux de l’ancêtre commun des Bilatériens que les espèces modèles traditionnelles[1]. Les annélides et les chordés (le phylum dont les vertébrés font partie) composent la majeur partie des espèces qui possèdent un système vasculaire sanguin clos, et des données antérieures de signatures moléculaires suggèrent une homologie entre le cœur des Vertébrés, le vaisseau dorsal des insectes et le vaisseau dorsal des annélides [2][3]. En plus de partager dans une certaine mesure la même structure et possiblement une origine développementale commune avec les vertébrés, le système vasculaire de Platynereis est rempli de sang rouge : le pigment respiratoire est une hémoglobine (aussi appelée érythrocruorine chez les annélides) dissoute dans le sang[4]. Nous avons localisé et caractérisé les cellules qui produisent ce pigment respiratoire, qui forment un manchon autour de vaisseaux latéraux ou des vaisseaux capillaires dans les appendices locomoteurs, analogues au branchies où les échanges d’oxygène ont lieu. Nous avons montré que leur activité hémogénique varie au cours du cycle de vie. La super-famille des gènes de globines est présente a une présence largement répandue au sein des espèces animales. Bien que des études approfondies ont été menées sur l’hémoglobine et la myoglobine des vertébrés en relation avec leurs rôles de transport et de stockage d’oxygène, l’histoire évolutive et les fonctions des nombreux membres de cette super-famille restent encore à être élucidés. Nous avons fait un arbre phylogénétique des gènes de globines appartenant à un ensemble d’espèces échantillonnées de manière à représenter la diversité des espèces de l’arbre des animaux, en utilisant des génomes complets. Cet arbre nous permet de proposer le scénario suivant : l’ancêtre commun des Bilatériens possédait un ensemble de cinq gènes de globines, que nous appelons globines-souches qui ont été transmis à la descendance, ont parfois été perdus, ou ont fait l’objet de radiations indépendantes au gré des spéciations pour donner la super-famille que nous trouvons dans les espèces actuelles des Bilatériens. Les gènes de globines dérivées de l’une de globines souches ont été recrutées de manière préférentielle pour assurer un rôle oxyphorique. Cette étude prépare le terrain pour développement à venir d’outils pour décrire et comprendre le développement du système vasculaire dans Platynereis dumerilii.

La méduse Aurelia possède un système gastrovasculaire : une cavité endodermique ouverte sur l’environnement par la bouche, qui est aussi l’organe excréteur. Le système gastrovasculaire de Aurelia est ramifié de manière à former un réseau de canal dans une monocouche de cellules, l’endoderme. Les proies sont partiellement digérées dans la cavité gastrovasculaire et sont distribuées par ces canaux. Le courant est produit par des cellules ciliées qui tapissent les canaux. Ce n’est ni un système excrétoire ni un vrai système circulatoire : le gaz et les déchets diffusent au niveau cellulaire, mais les canaux réduisent la distance sur laquelle la diffusion doit assurer le transport. Ainsi, sa fonction est bien le transport, de manière analogue au système vasculaire des Bilatériens. Il est intéressant d’étudier le développement d’un tel réseau, non homologue au réseau vasculaire des vertébrés dans un animal très divergent phylogénétiquement. Dans un premier temps, un réseau primaire se met en place pendant la métamorphose du stade larvaire au stade méduse. Par la suite, ce réseau s’enrichit de nouveaux canaux et grandit avec la méduse. Les nouveaux canaux apparaissent sur le bord et poussent vers le centre, avant de tourner et fusionner avec d’autres canaux existants du réseau. L’axe que nous développons dans cette thèse se concentre sur un aspect en particulier de ce développement : des études antérieures ont suggéré que la morphogénèse du système gastrovasculaire pourrait être reliée au mouvement de nage [5][6]. Nous faisons l’hypothèse que le mouvement de nage crée des contraintes inhomogènes de compressions et de tensions dans l’endoderme que ceci donne des régions privilégiées de fusion des canaux. Dans cette thèse nous décrivons quantitativement le réseau et le mouvement de nage dans une tentative de les corréler. Nous avons aussi exploré certains aspects génétiques et cellulaires de ce développement : les voies de signalisation impliquées dans le processus de formation de branches, et la prolifération cellulaire.

[1] David E.K. Ferrier. Evolutionary crossroads in developmental biology : annelids. Development, 2012. [2]Rolf Bodmer and Tyamagondlu V. Venkatesh. Heart development in Drosophila and vertebrates : Conservation of molecular mechanisms. Developmental Genetics, 1998 [3] Alexandra Saudemont et al.,Complementary striped expression patterns of NK homeobox genes during segment formation in the annelid Platynereis. Developmental biology, 2008 [4] William E. Royer et al., Structural hierarchy in erythrocruorin, the giant respiratory assemblage of annelids. PNAS, 2000. [5] Michael J. Abrams et al., Self repairing symmetry in jellyfish through mechanically driven reorganization. PNAS, 2015. [6] Camille Gambini. La morphogénèse gastrovasculaire de la medusa Aurelia aurita. PhD thesis of Université Paris-Diderot, 2012.

Abstract :

In living organisms, the metabolic reactions call for permanent exchange of components : absorption of nutritive components, and elimination of waste. On small distances, diffusion is sufficient for the transportation of these components. But for big animals, active transport is needed. A variety of organizations of circulatory liquids can be distinguished in the animal kingdom, ranging from the water filtering canals network of sponges to the vertebrates vascular system where blood is enclosed in tubes and pumped by contraction movements, with different degrees of compartmentalization, pumping systems and developmental origins. What is the evolutionary history of these vascular systems ? This question underlies the general motivation of this thesis. One major branching in the animals tree separates the animals with bilateral symmetry, called Bilaterians, and the others (the Radiata, including Cnidarians, Ctenophores, Spondes). The possession of a bilateral symmetry coincides with an increased complexity of body organization. Among Bilaterians, there are three major groups : Deuterostomes (including Vertebrates), Ecdysozoans (including insects) and Lophotrochozoans (including mollusks and annelid worms). The development of the vascular system has already been studied in depth in vertebrates and insects. In this thesis, we studied the development of vascular systems in

- Platynereis dumerilii an annelid worm representative of the Lophotrochozoans, the third great branch of Bilaterian species along with Deuterostomes (including vertebrates) and Ecdysozoans (including insects).

- the jellyfish Aurelia aurita, representative of the Cnidarians, an outgroup of Bilaterians.

Platynereis is believed to retain more of the gene content and developmental mechanisms of the common ancestor of Bilaterians than most other invertebrate traditional model species [1]. Annelids and chordates (the clade that encompasses the vertebrates) are the main clades to possess a closed blood vascular system and previous data of vascular patterning genes expression argued in favour of a degree of homology between the heart of vertebrates, dorsal vessel in insects and dorsal vessel in annelids [2] [3]. In addition to sharing similar structure to some extent and possibly developmental origin with vertebrates, the vascular system of Platynereis is filled with red blood : the oxygen carrier is a huge haemoglobin (called erythrocruorin) dissolved freely in the blood [4]. We located and characterized the cells that produce this oxygen carrier, which are lining the lateral vessels and the dense network vessels of the appendages, analogous to gills where oxygen exchange takes place. We have shown that their hemogenic activity varies in the life cycle. In addition, although the globins genes superfamily, prevalent across the animal kingdom, drew a great interest, through the extensive study of vertebrates hemoglobins and myoglobin for their oxygen transport and storage role, its evolutionary trajectory and functions remain to be elucidated. We screened the sequences of a set of 24 animals species, widely distributed across all major clades, using whole genomes, to get an exhaustive list of globin genes. This set was used to build a phylogenetic tree of globins genes of Metazoans which allows us to propose the following scenario : the common ancestor of Bilaterians possessed a set of 5 globin genes, which we call “stem-globins” that were passed on, were lost, or independently radiated to give the superfamily we find in the extant Bilaterian species. The globin genes derived from one of the 5 globin genes was recruited preferably for oxyphoric function. This study paves the way to the development of tools to describe and understand the development of the vascular network in Platynereis dumerilii.

The jellyfish possesses a gastrovascular system : an endodermic cavity open to the environment through the mouth, which is also the excretory organ. This gastrovascular system in Aurelia is ramified and runs through a monolayer of cells. The preys are partially digested in the gastrovascular cavity and are distributed across the endoderm in the network. The flow is produced by ciliated cells that pave the canals. This is neither a truly excretory system nor a truly circulatory system : the gas and waste diffuse at cellular levels, but the canals still enable to reduce the distances over which diffusion has to be sufficient. Thus, its function is transport, analogous to the vascular system of Bilaterians. It is then interesting to study the development of such a network, considered as non-homologous to the vascular systems of vertebrates, in a basally branching animal. A primary network is first settled during the metamorphosis to medusa form, then this network enriches and grows with the medusa. New canals sprout from the circular canal along the rim and grow centripetally before turning and coalescing with a pre-existent canal in its neighbourhood. The axis we developed in this thesis is focused on one particular aspect of this development : previous studies have suggested that the morphogenesis of the gastrovascular network might rely on the swimming movement [5][6]. We hypothesize that the swimming movement creates inhomogeneous constraints (compression and stretching) along the endodermal sheet and that this creates privileged locations for reconnections of canals. In this thesis, we describe quantitatively the morphogenesis of the network and the swimming movement in an attempt to correlate both. We also explored some genetic and cellular aspects of its development : signalling pathways involved in branching, and cell proliferation patterns.

[1] David E.K. Ferrier. Evolutionary crossroads in developmental biology : annelids. Development, 2012. [2]Rolf Bodmer and Tyamagondlu V. Venkatesh. Heart development in Drosophila and vertebrates : Conservation of molecular mechanisms. Developmental Genetics, 1998 [3] Alexandra Saudemont et al.,Complementary striped expression patterns of NK homeobox genes during segment formation in the annelid Platynereis. Developmental biology, 2008 [4] William E. Royer et al., Structural hierarchy in erythrocruorin, the giant respiratory assemblage of annelids. PNAS, 2000. [5] Michael J. Abrams et al., Self repairing symmetry in jellyfish through mechanically driven reorganization. PNAS, 2015. [6] Camille Gambini. La morphogénèse gastrovasculaire de la medusa Aurelia aurita. PhD thesis of Université Paris-Diderot, 2012.


Contact : Équipe séminaires / Seminar team - Published on / Publié le 14 mars